DIVERSITY AND ANTIMALARIAL ACTIVITY OF ENDOPHYTIC FUNGI ASSOCIATED WITH Myrciaria dubia FROM THE CANTÃO STATE PARK, TOCANTINS - BRAZIL

Autores

  • Vanessa Carolina de Sena Correia Universidade Federal do Tocantins
  • Rita de Kássia de Oliveira Pereira Universidade Federal do Tocantins
  • Soraya Sander Amorim Universidade Federal de Minas Gerais
  • Daniel Sol Sol de Medeiros Fundação Oswaldo Cruz - RO
  • Patrícia Soares de Maria de Medeiros Fundação Oswaldo Cruz - RO
  • Carolina Bioni Garcia Teles Fundação Oswaldo Cruz - RO
  • Luiz Henrique Rosa Universidade Federal de Minas Gerais
  • Waldesse Piragé de Oliveira Júnior Universidade Federal do Tocantins
  • Raphael Sanzio Pimenta Universidade Federal do Tocantins

Palavras-chave:

Camu – camu., Fungal microbiota, Plasmodium falciparum, HepG2

Resumo

O camu-camu (Myrciaria dubia) é uma planta Amazônica de grande potencial econômico, devido à alta concentração de vitamina C em seus frutos, sendo a polpa utilizada na indústria farmacológica, de cosméticos e de alimentos. Os fungos endofíticos são micro-organismos que colonizam os tecidos internos das plantas e, associados aos vegetais, representam uma fonte inexplorada de novos produtos naturais bioativos. Neste contexto, este trabalho teve como objetivo identificar a diversidade de fungos endofíticos isolados de amostras de folhas e caules de M. dubia e analisar o potencial antimalárico dos extratos fúngicos contra o protozoário Plasmodium falciparum em ensaio imunoenzimático anti-HRPII (proteína rica em histidina II). Os ensaios de citotoxicidade dos extratos foram realizados contra linhagem celular de hepatoma humano (HepG2), sendo determinado pelo método colorimétrico MTT (3-(4,5-dimetiltiazol-2yl)-2,5-difenil brometo de tetrazolina). Um total de 308 isolados fúngicos foram obtidos e identificados como pertencentes a 22 táxons por meio de métodos moleculares. Os extratos dos fungos endofíticos Diaporthe sp. 2 (IC50= 2,05), Diaporthe miriciae (IC50= 2,31), Diaporthe sp. 4 (IC50= 9,28), e da família Xylariaceae (IC50= 39,00), foram ativos contra o P. falciparum. A identificação da microbiota fúngica associada a vegetais contribui com o conhecimento taxonômico, colaborando para a bioprospecção dos endofíticos que podem ser utilizados principalmente na agricultura e indústria farmacêutica.

Biografia do Autor

Vanessa Carolina de Sena Correia, Universidade Federal do Tocantins

Possui graduação em Ciências Biológicas pela Universidade Federal do Tocantins (2006), mestrado em Genética e Bioquímica pela Universidade Federal de Uberlândia (2010), especialista em Gestão e Educação Ambiental (2011) e doutorado em Biotecnologia pelo Programa de Pós-graduação da Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal - PPG-BIONORTE (2016). Tem experiência na área de Genética, Microbiologia, atuando principalmente nas seguintes áreas: educação, citogenética, genética de micro-organismo e arboviroses.

Rita de Kássia de Oliveira Pereira, Universidade Federal do Tocantins

Graduada em engenharia ambiental pela Universidade Federal do Tocantins, tem experiência na área de Genética, com ênfase em Genética Molecular e de Microrganismos e na área de Biologia, Manejo e Conservação de Abelhas

 

Soraya Sander Amorim, Universidade Federal de Minas Gerais

Graduada em Ciências Biológicas Bacharelado pela Universidade Federal de Ouro Preto (2011). Licenciada em Ciências Biológicas pela Universidade de Uberaba (2018). Mestre em Biotecnologia na área de concentração Genômica e Proteômica pelo Programa de Pós-graduação em Biotecnologia (Capes 4) da Universidade Federal de Ouro Preto (2014). Doutora em Ciências Biológicas: Microbiologia pelo Programa de Pós-Graduação em Microbiologia (Capes 7) da Universidade Federal de Minas Gerais (2018). Tem experiência na área de pesquisa em microbiologia, atuando principalmente em temas como: biorremediação do manganês, biologia molecular, biologia de fungos, fungos endofíticos associados a plantas medicinais, ensaios biológicos, taxonomia, diversidade e bioprospecção de produtos naturais.

 

Daniel Sol Sol de Medeiros, Fundação Oswaldo Cruz - RO

Graduado no curso de Ciências Biológicas pela UNIR e Mestre em Biologia Experimental pela UNIR. Atualmente é colaborador da Plataforma de Bioensaios de Malária e Leishmaniose/ FIOCRUZ Rondônia. Trabalha na área de Quimioterapia para Malária e Leishmaniose desenvolvendo ensaios in vitro e in vivo na busca de Potenciais Protótipos Biotecnológicos. Estagiou no Laboratório de Malária do Centro de Pesquisas René Rachou/Fiocruz-MG, onde desenvolveu trabalhos em quimioterapia antimalárica experimental e no Laboratório de Biodiversidade de Insetos/UNIR, onde desenvolveu trabalhos em controle de larvas de An. darlingi e inibição de infecção de An. darlingi por P. falciparum.

 

Patrícia Soares de Maria de Medeiros, Fundação Oswaldo Cruz - RO

Graduada em Ciências Biológicas pela Universidade de Brasília - UnB (1991), Mestre em Biologia Experimental pela Universidade Federal de Rondônia - UNIR (2003), Doutora em Biologia Experimental pela Universidade Federal de Rondônia (2011). Foi Chefe do Laboratório de Sorologia do Centro de Hematologia e Hemoterapia de Rondônia - HEMERON entre 1992 e 1993. De 1993 a 1995 foi chefe do Laboratório de Pesquisa do Centro de Pesquisa em Medicina Tropical - CEPEM/RO. Foi Chefe do Laboratório de Quimioterapia da Malária (LQM) da FIOCRUZ Rondônia no período de maio de 2011 a junho de 2014. Desde 1999 é professora efetiva da Universidade Federal de Rondônia, atuou no Curso de Biologia até 2016, em 2017 começou a lecionar no Departamento de Ciências Humanas e Sociais (DCHS) no Campus de Ji-Paraná/RO, período no qual passou a desenvolver projetos de pesquisa nas áreas de Ensino de Ciências e Educação Inclusiva.Atualmente é presidente da Comissão Permanente de Acompanhamento do Acadêmico com Deficiência- CPAAD da UNIR, campus Ji-Paraná. Desde 2018 integra o quadro permanente de docentes do Mestrado Profissional em Gestão e Regulação de Recursos Hídricos em Rede Nacional (PROFÁGUA), Polo UNIR.

Carolina Bioni Garcia Teles, Fundação Oswaldo Cruz - RO

Graduada em Ciências Biológicas pela Universidade Estadual Paulista Júlio Mesquita Filho UNESP, Mestre em Biologia Experimental pela Universidade Federal de Rondônia (UNIR) e Doutora pela Universidade de São Paulo (USP). Atua como Pesquisadora em Saúde Pública e Chefe da Plataforma de Bioensaios de Malária e Leishmaniose da Fiocruz/ Rondônia, Porto Velho. Membro do Corpo Docente Permanente e do Colegiado do Programa Curso de Pós-Graduação em Biologia Experimental da Universidade Federal de Rondônia. Também integra o quadro de docentes permanentes da Pós-graduação em Biotecnologia (PGBIONORTE) da Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal (REDE BIONORTE). Atuou na equipe do Núcleo de Inovação Tecnológica (NIT/ Fiocruz RO) no período de 2014-2016. Membro Titular da Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA/ Fiocruz/RO). Membro da Comissão Interna de Biossegurança (CIBio/ Fiocruz RO). Membro do Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia para Pesquisa do Instituto Nacional de Epidemiologia na Amazônia Ocidental - INCT-EpiAmO. Docente no Centro Universitário São Lucas (UNiSL) em Porto Velho RO. Possui experiência laboratorial com ênfase em técnicas de biologia celular (cultivo de células) e ensaios biológicos antiparasitários in vitro, in vivo e ex vivo, principalmente envolvendo agentes etiológicos da Leishmaniose e Malária. Atua nos seguintes temas: Quimioterapia para o tratamento de Leishmaniose e Malária, e Epidemiologia da Leishmaniose. ORCID identifier is 0000-0002-4529-2137/ https://orcid.org/0000-0002-4529-2137

Luiz Henrique Rosa, Universidade Federal de Minas Gerais

Doutor em Microbiologia (com ênfase em Micologia). Pós-Doutorado no exterior no Natural Products Utilization Research Unit do United States Department of Agriculture (NPURU-USDA-USA). Professor Associado III e atualmente Chefe do Departamento de Microbiologia da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG). Orientador do quadro permanente em nível de Especialização, Mestrado Profissional (CAPES 3), Mestrado Acadêmico e Doutorado pelos Programas de Pós-Graduação em Microbiologia (CAPES 7) da UFMG. Orientador do quadro permanente do Programa de Pós-Graduação em Biotecnologia da UFOP (CAPES 4). Pesquisador CNPq 1B. Membro da Sociedade Brasileira de Microbiologia e coordenador da área de Microbiologia Ambiental. Linha geral de pesquisa: Sistemática e Bioprospecção de Fungos. Possui experiência em estudos de fungos presentes em diferentes ecossistemas tropicais do Brasil (como Cerrado, Campo Rupestre, Mata Atlântica e Amazônia) e Temperados (Patagônia, Atacama, EUA). Atua no Programa Antártico Brasileiro (PROANTAR) em estudos de taxonomia, diversidade e ecologia de fungos da Antártica e sua utilização em processos biotecnológicos. Coordenador do laboratório temático de Microbiologia Polar do INCT da Criosfera. Chefe do Laboratório de Microbiologia Polar e Conexões Tropicais (MicroPolar) do Departamento de Microbiologia da UFMG.

Waldesse Piragé de Oliveira Júnior, Universidade Federal do Tocantins

WALDESSE PIRAGE DE OLIVEIRA JUNIOR, BIÓLOGO, CONCLUIU O DOUTORADO EM GENETICA E BIOQUIMICA PELA UNIVERSIDADE FEDERAL DE UBERLANDIA EM 2003. ATUALMENTE E PROFESSOR ASSOCIADO III DO CURSO DE ENGENHARIA AMBIENTAL NA AREA DE BIODIVERSIDADE E GENÉTICA, COLABORADOR NO CURSO DE DOUTORADO EM BIOTECNOLOGIA E BIODIVERSIDADE E ORIENTADOR NO MESTRADO DE BIODIVERSIDADE, ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO. PARTICIPOU DE PROJETOS DE PESQUISA NA AREA DE GENETICA, COM ENFASE EM GENETICA MOLECULAR ENVOLVENDO PLANTAS, MICROORGANISMOS, LEISHMANIOSE E CÂNCER. ATUALMENTE, COORDENA O GRUPO DE PESQUISAS BIOLOGIA, CONSERVAÇÃO E MANEJO DE ABELHAS ONDE DESENVOLVE ESTUDOS DE BIODIVERSIDADE E CONSERVAÇÃO DE ABELHAS, ONDE DESENVOLVE PROJETOS NA LINHA DE BIOLOGIA E BIODIVERSIDADE DE ABELHAS NO ESTADO DO TOCANTINS. EM SUAS ATIVIDADES PROFISSIONAIS INTERAGIU COM DE MAIS 50 COLABORADORES EM CO-AUTORIAS DE PROJETOS E TRABALHOS CIENTIFICOS. FOI BOLSISTA DE PRODUTIVIDADE EM PESQUISA DA UFT NO PERÍODO DE MARÇO DE 2014 A FEVEREIRO DE 2016 E FOI FINANCIADO PELO CNPQ, CAPES, UFT E SECT-TO. MEMBRO DA CÂMARA SETORIAL APÍCOLA, REPRESENTANDO A UFT DESDE 06/2018.

Raphael Sanzio Pimenta, Universidade Federal do Tocantins

Possui graduação em Ciências Biológicas pela Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais, Mestrado e Doutorado em Ciências Biológicas (Microbiologia) pela Universidade Federal de Minas Gerais. Pós-doutorado em fitopatologia pelo United States Department of Agriculture (USDA). Atualmente é professor Associado III da Fundação Universidade Federal do Tocantins. Tem experiência na área de Microbiologia, com ênfase em biotecnologia, ecologia Microbiana, atuando principalmente sobre biodiversidade, bioprospecção e controle biológico. Pertence ao corpo docente do curso de Medicina e dos programas de Pós-graduação em Biodiversidade e biotecnologia (BIONORTE), Ciência e tecnologia de alimentos e Ciências da Saúde. Exerce o cargo de Pró-reitor de Pesquisa e pós-graduação desde agosto de 2016. Presidente do fórum de Pró-reitores de pesquisa e pós-graduação da Amazônia Legal.

Referências

1. Berdy J. Bioactive microbial metabolites. J Antibiot. 2005; 58(4): 1-26.
2. Tan RX, Zou WX. Endophytes: a rich source of functional metabolites. Nat Prod Rep. 2001; 18(4): 448-59.
3. Campos FF, Rosa LH, Cota BB, Caligiorne RB, Rabello AL, Alves TM, et al. Leishmanicidal metabolites from Cochliobolus sp., an endophytic fungus isolated from Piptadenia adiantoides (Fabaceae). PLoS Negl Trop Dis. 2008; 2(12): e348.
4. Hidayat H, Karsten K, Siegfried D, Kathrin M, Barbara S. Bioactive chemical constituents of a sterile endophytic fungus from Meliotus dentatus. Rec Nat Prod. 2009; 3(2): 114-7.
5. Gunatilaka AAL. Natural products from plant associated microorganisms: distribution, structural diversity, bioactivity, and implications of their occurrence. J Nat Prod. 2012; 69(3): 509-26.
6. Peixoto-Neto PAS, Azevedo JL, Araújo WL. Microrganismos endofíticos. Biotecnologia C&D. 2002; 29: 62-76.
7. Hyde KD, Soytong K. The fungal endophyte dilemma. Fungal Divers. 2008; 33: 163-73.
8. Arnold AE. Understanding the diversity of foliar endophytic fungi: progress, challenges, and frontiers. Fungal Biol Rev. 2007; 21(2-3): 51-66.
9. Rakotoniriana EF, Munaut F, Decock C, Randriamampionona D, Andriambololoniaina M, Rakotomalala T, et al. Endophytic fungi from leaves of Centella asiatica: occurrence and potential interactions within leaves. Antonie Van Leeuwenhoek. 2008; 93(1-2): 27-36.
10. Stone JK, Polishook JD, White Jr. JF. Endophytic Fungus. In: Mueller JM, Bills GF, Foster MS. Biodiversity of fungi: inventory and monitoring methods. Boston: Elsevier Academic Press; 2004. p. 241-70.
11. Arnold AE, Maynard Z, Gilbert GS, Coley PD, Kursar TA. Are tropical fungal endophytes hyperdiverse? Ecol Lett. 2007; 3(4): 267-74.
12. Akello J, Dubois T, Gold SC, Nakavuma J, Paparu P. Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin as an endophyte in tissue culture banana (Musa spp.). J Invertebr Pathol. 2007; 96(1): 34-42.
13. Oses R, Valenzuela S, Freer J, Sanfuentes E, Rodriguez J. Fungal endophytes in xylem of healthy chilean trees and their possible role in early wood decay. Fungal Divers. 2008; 33: 77- 86.
14. Bae H, Sicher RC, Kim MS, Kim SH, Strem, MD, Melnick RL. The beneficial endophyte Trichoderma hamatum isolate DIS 219b promotes growth and delays the onset of the drought response in Theobroma cacao. J Exp Bot. 2009; 60(11): 3279-95.
15. Bayat F, Mirlohi A, Khodambashi M. Effects of endophytic fungi on some drought tolerance mechanisms of tall fescue in a hydroponics culture. Russ J Plant Physiol. 2009; 56(4): 510-6.
16. Soliman SSM, Trobacher CP, Tsao R, Greenwood JS, Raizada MN. A fungal endophyte induces transcription of genes encoding a redundant fungicide pathway in its host plant. BMC Plant Biol. 2013; 13(93): 1-10.
17. Weber RWS, Kappe R, Paululat T, Mosker E, Anke H. Anti-candida metabolites from endophytic fungi. Phytochemistry. 2007; 68(6): 886-92.
18. Justi KC, Visentainer JV, Souza NE, Matsushita M. Nutritional composition and vitamin C stability in stored camu-camu (Myrciaria dubia) pulp. Arch Latinoam Nutr. 2000; 50(4): 405-8.
19. Taylor L. Herbal Secrets of the Rainforest. 1st ed. Califórnia: Prima Lifestyles; 1998. 360p.
20. Yuyama K, Aguiar JPL, Yuyama LKO. Camu-camu: um fruto fantástico como fonte de vitamina C. Acta Amazon. 2002; 32(1): 169-74.
21. Azevedo-Meleiro CH, Rodriguez-Amaya DB. Confirmation of the Identity of the carotenoids of tropical fruits by HPLC-DAD and HPLC-MS. J Food Compost Anal. 2004; 17(3-4): 385-96.
22. Fisk OS, Middaugh AL, Rhee YS, Brunt AR. Few favorable associations between fruit and vegetable intake and biomarkers for chronic disease risk in American adults. Nutr Res. 2011; 31(8): 616-24.
23. Collado J, Platas G, Peláez F. Fungal endophytes in leaves, twigs and bark of Quercus ilex from Central Spain. Nova Hedwigia. 1996; 63(3): 347-60.
24. Araújo WL, Lima ADS, Azevedo JL, Marcon J, Sobral JK, Lacava PT. Manual: isolamento de microrganismos endofíticos. 1a ed. Piracicaba: CALQ; 2002. 86 p.
25. Hammer O, Harper DAT, Ryan PD. PAST: Paleontological Statistics software package for education and data analysis. Palaeontol Electronica. 2001; 4: 4-9.
26. Colwell RK. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 9; 2013. [updated 2013 June 14; cited 2016 May 29]. Available from: http://viceroy.eeb.uconn.edu/EstimateS.
27. Rosa LH, Vaz ABM, Caligiorne RB, Campolina S, Rosa CA. Endophytic fungi associated with the Antarctic Grass Deschampsia antarctica Desv. (Poaceae). Polar Biol. 2009; 32(2): 161-7.
28. White TJ, Bruns TD, Lee SB, Taylor JW. Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In: Innis MA, Gelfand DH, Sninsky JJ, White TJ. PCR protocols: a guide to methods and applications. New York: Academic Press; 1990. p. 315-22.
29. Glass NL, Donaldson GC. Development of primer sets designed for use with the PCR to amplify conserved genes from filamentous ascomycetes. Appl Environ Microbiol. 1995; 61(4): 1323-30.
30. Godinho VM, Furbino L, Santiago IF, Pellizzari FM, Yokoya NS, Pupo D, et al. Diversity and bioprospecting of fungal communities associated with endemic and cold-adapted macroalgae in Antarctica. ISME J. 2013; 7(7): 1434-51.
31. Altschul SF, Madden TL, Schäffer AA, Zhang J, Zhang Z, Miller W. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucleic Acids Res. 1997; 25(17): 3389-402.
32. Tamura K, Peterson D, Peterson N, Stecher G, Nei M, Kumar S. MEGA5: Molecular evolutionary genetics analysis using maximum likelihood, evolutionary distance, and maximum parsimony methods. Mol Biol Evol. 2011; 28(10): 2731-9.
33. Kirk P, Cannon PF, Minter DW, Stalpers JA. Ainsworth and Bisby's Dictionary of the Fungi. 10th ed. Wallingford: CAB International; 2008. 770p.
34. Rosa LH, Queiroz SC, Moraes RM, Wang X, Techen N, Pan Z, et al. Coniochaeta ligniaria: antifungal activity of the cryptic endophytic fungus associated with autotrophic tissue cultures of the medicinal plant Smallanthus sonchifolius (Asteraceae). Symbiosis. 2013; 60(3): 133-42.
35. Trager W, Jensen EJ. Human malaria parasites in contínuous culture. Science. 1976; 193(4254): 673-5.
36. Lambros C, Vanderberg J. Synchronization of Plasmodium falciparum erythrocytic stages in culture. J Parasitol. 1979; 65(3): 418-20.
37. Penna-Coutinho J, Cortopassi WA, Oliveira AA, França TCC, Krettli AU Antimalarial activity of potential inhibitors of Plasmodium falciparum lactate dehydrogenase enzyme selected by docking studies. PloS One. 2011; 6(7): e21237.
38. Noedl H, Wongsrichanalai C, Miller RS, Myint KSA, Looareesuwan S, Sukthana Y, et al. Plasmodium falciparum: effect of anti-malarial drugs on the production and secretion characteristics of histidine-rich protein II. Exp Parasitol. 2002; 102 (3-4): 157-63.
39. Reynertson AK, Basile MJ, Kennelly EJ. Antioxidant potential of seven Myrtaceous fruits. Ethnobot Res App. 2005; 3: 25-35.
40. Calvo-Calle J, Moreno A, Eling W, Nardin E. In vitro development of infectious liver stages of P. yoelii and P. berghei malaria in human cell lines. Exp Parasitol. 1994; 79(3): 362-73.
41. Madureira M, Martins AP, Gomes M, Paiva J, Proença da Cunha A, Rosário V. Antimalarial activity of medicinal plants used in traditional medicine in S. Tomé and Príncipe Islands. J Ethnopharmacol. 2002; 8(1): 23-9.
42. Bézivin C, Tomasi S, Deveat FL, Boustie J. Cytotoxic activity of some lichen extracts on murine and human cancer cell lines. Phytomedicine. 2003; 10(6-7): 499-503.
43. Santamaría J, Bayman P. Fungal epiphytes and endophytes of coffee leaves (Coffea arabica). Microb Ecol. 2005; 50(1): 1-8.
44. Ravijara NS, Maria GL, Sridhar KR. Antimicrobial evaluation of endophytic fungi inhabiting medicinal plants of the Western ghats of India. Eng Life Sci. 2006; 6(5): 515-20.
45. Gazis R, Chaverri P. Diversity of fungal endophytes in leaves and stems of wild rubber trees (Hevea brasiliensis) in Peru. Fungal Ecol. 2010; 3(3): 240-54.
46. González V, Tello ML. The endophytic mycota associated with Vitis vinifera in central Spain. Fungal Divers. 2011; 47(1): 29-42.
47. Higginbotham SJ, Arnold AE, Ibañez A, Spadafora C, Coley PD, Kursar TA. Bioactivity of fungal endophytes as a function of endophyte taxonomy and the taxonomy and distribution of their host plants. PLoS One. 2013; 8: e73192.
48. Brand A, Gow NA. Mechanisms of hipha orientation of fungi. Curr Opin Microbiol. 2009; 12(4): 350-7.
49. Rubini MR, Silva-Ribeiro RT, Pomella AWV, Maki CS, Araújo WL, Santos DR, et al. Diversity of endophytic fungal community of cacao (Theobroma cacao L.) and biological control of Crinipellis perniciosa, causal agent of Witches’ Broom Disease. Int J Biol Sci. 2005; 1(1): 24-33.
50. Magalhães WCS, Missagia RV, Costa FAF, Costa MCM. Diversidade de fungos endofíticos em candeia Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeish. Cerne. 2008; 14(3): 267-73.
51. Siqueira VM, Conti R, Araújo JM, Souza-Motta CM. Endophytic fungi from the medicinal plant Lippia sidoides Cham. and their antimicrobial activity. Symbiosis. 2011; 53(2): 89-95.
52. Rodrigues KF. The foliar fungal endophytes of the Amazonian palm Euterpe oleracea. Mycologia. 1994; 86(3): 376-85.
53. Arnold AE, Mejia LC, Kyllo D, Rojas EI, Maynard Z, Robbins N, et al. Fungal endophytes limit pathogen damage in a tropical tree. PNAS. 2003; 100(26): 15649-54.
54. Pinto WS, Perim MC, Borges JC, Pimenta RS, Rosa LH, Silva JFM, et al. Diversity and antimicrobial activities of endophytic fungi isolated from Myrcia sellowiana in Tocantins, Brazil. Acta Hortic. 2011; 905(905): 283-6.
55. Banhos EFD, Souza AQLD, Andrade JCD, Souza ADLD, Koolen HHF, Albuquerque PM. Endophytic fungi from Myrcia guianensis at the Brazilian Amazon: distribution and bioactivity. Braz J Microbiol. 2014; 45(1): 153-62.
56. Taylor JE, Hyde KD, Jones EBG. Endophytic fungi associated with the temperate palm, Trachycarpus fortunei, within and outside its natural geographic range. New Phytol. 1999; 142(2): 335-46.
57. Murali TS, Suryanarayanan TS, Venkatesan G. Fungal endophytes communities in two tropical forest of southern India: diversity and host affiliation. Mycol. Prog. 2007; 6(3): 191-99.
58. Kumaresan V, Suryanarayanan TS. Occurrence and distribuition of endophytic fungi in a mangrove community. Mycol Res. 2001; 105(11): 1388-91.
59. Vieira PDS, Silva FG, Silva WMT, Cavalcanti PA, Lima D. Primeiro registro de fungos endofíticos em folhas de Ixora coccinea L. em Pernambuco, Brasil. Rev Bras Biocienc. 2012; 10(1): 1-4.
60. Carvalho CR, Gonçalves VN, Pereira CB, Johann S, Galliza IV, Alves TMA, et al. The diversity, antimicrobial and anticancer activity of endophytic fungi associated with the medicinal plant Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville (Fabaceae) from the Brazilian savannah. Symbiosis. 2012; 57(2): 95-107.
61. Pandey AK, Reddy MS, Suryanarayanan TS. ITS-RFLP and ITS sequence analysis of a foliar endophytic Phyllosticta from different tropical trees. Mycol Res. 2003; 107(4): 439-44.
62. Murali TS, Suryanarayanan TS, Geeta R. Endophytic Phomopsis species: host range and implications for diversity estimates. Can J Microbiol. 2006; 52(7): 673-80.
63. Sieber TN. Endophytic fungi in forest trees: are they mutualists? Fungal Biol Rev. 2007; 21(2-3): 75-89.
64. Rosa LH, Gonçalves VN, Caligiorne RB, Alves TMA, Rabello A, Sales PA. Leishmanicidal, trypanocidal, and cytotoxic activities of endophytic fungi associated with bioactive plants in Brazil. Braz. J. Microbiol. 2010; 41(2): 114-22.
65. Suryanarayanan TS, Thirunavukkarasu N, Govindarajulu MB, Sasse F, Jansen R, Murali TS. Fungal endophytes and bioprospecting. Fungal Biol Rev. 2009; 23(1-2): 9-19.
66. Bernardi-Wenzel J, Garcia A, Filho CJ, Prioli, AJ, Pamphile JA. Evaluation of foliar fungal endophyte diversity and colonization of medicinal plant Luehea divaricata (Martius et Zuccarini). Biol Res. 2010; 43(4): 375-84.
67. Corrado M, Rodigues K. Evaluation of fungal extracts produced by endophytic strains of Phomopsis sp. J Basic Microbiol. 2004; 44(2): 157-60.
68. Correia VCS, Lima NO, Oliveira FAS, Santos APA, Teles, CBG, Oliveira Júnior WP, et al. Evaluation of the antiplasmodial and leishmanicidal potential of the Myrciaria dubia (Myrtaceae) extract. Rev Soc Bras Med Trop. 2016; 49(5): 586-92.
69. Gonçalves FJT, Freire FCO, Lima JS. Fungos endofíticos e seu potencial como produtores de compostos bioativos. Essentia. 2013; 15(1): 71-92.
70. Radiastuti N, Rahayu G, Okane I, Hidayat I, Achmadi SS. Alkaloid profile of endophytic Diaporthe spp. from Cinchona calisaya. Jurnal Penelitian Teh dan Kina. 2015; 18(1): 81-93.
71. Ash GJ, Stodart B, Sakuanrungsirikul S, Anschaw E, Crump N, Hailstones D, et al. Genetic characterization of a novel Phomopsis sp., a putative biocontrol agent for Carthamus lanatus. Mycologia. 2010; 102(1): 54-61.
72. Lin X, Huang Y, Fang M, Wang J, Zheng Z, Su W. Cytotoxic and antimicrobial metabolites from marine lignicolous fungi, Diaporthe sp. FEMS Microbiol Lett. 2005; 251(1): 53-8.
73. Sebastianes FL, Cabedo N, El Aouad N, Valente AMMP, Lacava PT, Azevedo JL, et al. 3-Hydroxypropionic acid as an antibacterial agent from endophytic fungi Diaporthe phaseolorum. Curr Microbiol. 2012; 65(5): 622-32.
74. Isaka M, Jaturapat A, Rukseree K, Danwisetkanjana K, Tanticharoen M, Thebtaranonth Y. Phomoxanthones A and B, novel xanthone dimers from the endophytic fungus Phomopsis species. J Nat Prod. 2001; 64(8): 1015-8.
75. Dai J, Krohn K, Floerke U, Gehle D, Aust HJ, Draeger S, et al. Novel highly substituted biraryl ethers, phomopsines D-G, isolated from endophytic fungus Phomopsis sp. from Adenocarpus foliolosus. European J Org Chem. 2005; 2005(23): 5100-5.
76. Elsaesser B, Krohn K, Floerke U, Root N, Aust HJ, Draeger S. X ray structure determination absolute configuration and biological activity of phomoxanthone. European J Org Chem. 2005; 2005(21): 4563-70.
77. Kumaran RS, Hur B. Screening of species of the endophytic fungus Phomopsis for the production of the anticancer drug taxol. Biotechnol Appl Biochem. 2009; 54(1): 21-30.
78. Silva GH, Teles HL, Trevisan HC, Bolzani VS, Young MCM., Pfenning LH, et al. New bioactive metabolites produced by Phomopsis cassiae, an endophytic fungus in Cassia spectabilis. J Braz Chem Soc. 2005; 16(6b): 1463-6.
79. Wu SH, Chen YW, Shao SC, Wang L, Li Z, Yang L, et al. Ten-membered lactones from Phomopsis sp., an endophytic fungus of Azadirachta indica. J Nat Prod. 2008; 71(4): 731-4.
80. Zhang C, Ondeyka JG, Herath KB, Guan Z, Collado J, Platas G, Pelaez F, et al. Tenellones A and B from a Diaporthe sp.: two highly substituted benzophenone inhibitors of parasite cGMP-dependent protein kinase activity. J Nat Prod. 2005; 68(4): 611-3.
81. Calcul L, Waterman C, Ma WS, Lebar MD, Harter C, Mutka T, et al. Screening mangrove endophytic fungi for antimalarial natural products. Mar Drugs. 2013; 11(12): 5036-50.
82. Ferreira MC, Vieira MLA, Zani CL, Alves TMA, Sales Junior PA, Murta SMF, et al. Characterization of bioactive compounds produced by endophytic fungi associated with Vellozia gigantea, an endemic Brazilian plant. Planta Med. 2014; 80(10): PC25.
83. Kornsakulkarn J, Somyong W, Supothina S, Boonyuen N, Thongpanchang C Bioactive oxygen-bridged cyclooctadienes from endophytic fungus Phomopsis sp. BCC 45011. Tetrahedron. 2015; 71(48): 9112-6.
84. Hemtasin C, Kanokmedhakul S, Kanokmedhakul K, Hahnvajanawong C, Soytong K, Prabpai S, et al. Cytotoxic Pentacyclic and tetracyclic aromatic sesquiterpenes from Phomopsis archeri. J Nat Prod. 2011; 74(4): 609-13.
85. Martínez-Luis S, Cherigo L, Higginbotham S, Arnold E, Spadafora C, Ibañez A, et al. Screening and evaluation of antiparasitic and in vitro anticancer activities of Panamanian endophytic fungi. Int Microbiol. 2001; 14(2): 95-102.
86. Tansuwan S, Pornpakakul S, Roengsumran S, Petsom A, Muangsin N, Sihanonta P, et al. Antimalarial benzoquinones from an endophytic fungus, Xylaria sp. J Nat Prod. 2007; 70(10): 1620-3.
87. Correia VCS, Pereira RKO, Lima NO, Coelho MB, Oliveira Júnior WP, Pimenta RS, et al. Avaliação da atividade antagonista in vitro de fungos endofíticos associados ao camu-camu (Myrciaria dubia). JBFS. 2015; 2(4): 201-7.
88. Strobel G. Muscodor albus and its biological promise. J Ind Microbiol Biotechnol. 2006; 33(7): 514-22.
89. Suwannarach N, Kumla J, Bussaban B, Lumyong S. Biocontrol of Rhizoctonia solani AG-2, the causal agent of damping-off by Muscodor cinnamomi CMU-Cib 461. World J Microbiol Biotechnol. 2012; 28(11): 3171-7.
90. Siri-udom S, Suwannarach N, Lumyong S. Existence of Muscodor vitigenus, M. equiseti and M. heveae sp. nov. in leaves of the rubber tree (Hevea brasiliensis Müll. Arg.), and their biocontrol potential. Ann Microbiol. 2015; 66(1): 437-48.
91. Fill TP, Silva BF, Rodrigues-Fo E. Biosynthesis of phenylpropanoid amides by an endophytic Penicillium brasilianum found in root bark of Melia azedarach. J Microbiol Biotechnol. 2010; 20(3): 622-9.
92. Wang FW, Hou ZM, Wang CR, Li P, Shi DH, et al. Bioactive metabolites from Penicillium sp., an endophytic fungus residing in Hopea hainanensis. World J Microbiol Biotechnol. 2008; 24(10): 2143-7.
93. Arnold AE. Endophytic fungi: hidden components of tropical community ecology. In: Carson WP, Schnitzer SA. Tropical Forest Community Ecology. 1st ed West Sussex: Wiley-Blackwell; 2008. p. 254-71.
94. Ferreira MC, Vieira MLA, Zani CL, Alves TMA, Sales Junior PA, Murta SMF, et al. Molecular phylogeny, diversity, symbiosis and discover of bioactive compounds of endophytic fungi associated with the medicinal Amazonian plant Carapa guianensis Aublet (Meliaceae). Biochem Syst Ecol. 2015; 59: 36-44.
95. Azevedo JL, Maccheori WJ, Araújo WL, Pereira JO. Microrganismos endofíticos e seu papel em plantas tropicais. In: Serafini LA, Barros NM, Azevedo JL, editores Biotecnologia: avanços na agricultura e na agroindústria. 1a ed. Caxias do Sul: EDUCS; 2002. p. 235-68.
96. Firáková S, Sturdíková M, Múcková M. Bioactive secondary metabolites produced by microorganisms associated with plants. Biologia. 2007; 62(3): 251-7.
97. Brown JR. Ancient horizontal gene transfer. Nat Rev Genet. 2003; 4(2): 121-32.

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Publicado

2021-09-04

Como Citar

Vanessa Carolina de Sena Correia, Rita de Kássia de Oliveira Pereira, Soraya Sander Amorim, Daniel Sol Sol de Medeiros, Patrícia Soares de Maria de Medeiros, Carolina Bioni Garcia Teles, Luiz Henrique Rosa, Waldesse Piragé de Oliveira Júnior, & Raphael Sanzio Pimenta. (2021). DIVERSITY AND ANTIMALARIAL ACTIVITY OF ENDOPHYTIC FUNGI ASSOCIATED WITH Myrciaria dubia FROM THE CANTÃO STATE PARK, TOCANTINS - BRAZIL. South American Journal of Basic Education, Technical and Technological, 8(2), 142–164. Recuperado de https://periodicos.ufac.br/index.php/SAJEBTT/article/view/3530

Edição

v. 8 n. 2 (2021): Edição jan/abr.

Seção

Ciências Biológicas